Di tahun 1998, ia telah menjadi Kepala Pusat Komando Pengendalian Operasi (Kapuskodalops) di Polres Tangerang.

Saat itu, ia berpangkat sebagai Kapten atau setara dengan Ajun Komisaris Polisi (AKP).

Saat menjabat sebagai Kapuskodalops, Listyo pernah menangani kasus "penyanderaan" dua Direktur PT Bina Sarana Mekar (BSM), pengembang kawasan perumahan Palem Semi, Tangerang.

Penyanderaan tersebut dilakukan oleh warga Desa Bencongan Curug yang menuntut agar PT BSM membayar ganti rugi tanah mereka.

Hal itu seperti dikutip dari pemberitaan Harian Kompas, 4 September 1998.

Baca juga: Jokowi Mengutuk Keras Teror Pembunuhan di Sigi, Minta Kapolri Usut Tuntas hingga akan Beri Santunan

Ia juga pernah menjabat sebagai Kapolsek Metro Duren Sawit di tahun 2001.

Di tahun 2009, Listyo Sigit Prabowo kemudian dipercaya menjadi Kepala Kepolisian Resor Pati dan satu tahun kemudian menjadi Kepala Kepolisian Resor Kota Surakarta.

Saat menjabat Kapolresta Surakarta itu, ia pernah menangani kasus bom bunuh diri di Gereja Bethel Injil Sepenuh (GBIS), Kepunton, Solo, Jawa Tengah.

Pada masa ini juga ia memiliki kedekatan dengan Wali Kota Solo saat itu, Joko Widodo.

Maka, saat Presiden Joko Widodo terpilih menjadi presiden di tahun 2014, Listyo pun diangkat sebagai ajudan presiden.

Saat itu, calon yang disodorkan Polri ke Presiden ada beberapa nama.

Presiden memilih orang yang pernah "dekat" dengannya untuk memastikan kerjanya berjalan optimal, seperti dikutip dari pemberitaan Harian Kompas, 21 Oktober 2015.

Di tahun 2016, Listyo yang kala itu sudah berpangkat Brigadir Jenderal diangkat menjadi Kepala Kepolisian Daerah (Kapolda) Banten.

Dua tahun kemudian ia dipromosikan menjadi menjadi Kadiv Propam Polri, menggantikan Irjen Martuani Sormin.