Setelah Pertempuran New York, Adrian Toomes dan perusahaan penyelamatnya dikontrak untuk membersihkan kota.

Namun operasi mereka diambil alih oleh Department of Damage Control (DODC), kemitraan antara Tony Stark dan pemerintah AS.

Marah karena diusir dari bisnis, Toomes membujuk karyawannya untuk menjaga teknologi Chitauri yang telah mereka peroleh dan menggunakannya untuk menjual senjata canggih tersebut.

Suatu malam, setelah mencegah penjahat merampok ATM dengan senjata canggih mereka, Toomes menjualnya, Parker kembali ke apartemennya di Queens, tempat sahabatnya Ned menemukan identitas rahasianya.

Pada malam lain, Parker bertemu dengan rekan kerja Toomes, Jackson Brice / Shocker dan Herman Schultz yang menjual senjata kepada penjahat lokal Aaron Davis.

Parker menyelamatkan Davis sebelum ditangkap oleh Toomes dan jatuh di sebuah danau, hampir tenggelam setelah kusut dalam parasut yang terpasang di jasnya.

Dia diselamatkan oleh Stark, yang memantau jas Spider-Man yang dia berikan kepada Parker dan memperingatkannya agar tidak terlibat lebih jauh dengan para penjahat.

Toomes secara tidak sengaja membunuh Brice dengan salah satu senjata mereka, dan Schultz menjadi Shocker baru.

Parker dan Ned mempelajari senjata yang ditinggalkan Brice.

Ketika alat pelacak di Schultz mengarah ke Maryland, Parker bergabung kembali dengan tim dasalomba dan menemani mereka ke Washington, D.C. untuk turnamen nasional mereka.

Ned dan Parker menonaktifkan pelacak yang ditanamkan Stark di setelan Spider-Man, dan membuka fitur-fitur canggihnya.

Parker mencoba menghentikan Toomes dari mencuri senjata dari D.O.D.C. truk, tetapi terjebak di dalam, menyebabkan dia ketinggalan turnamen dasalomba.

Ketika ia menemukan bahwa inti kekuatan adalah granat Chitauri tidak stabil, Parker berlari ke Monumen Washington, di mana inti meledak dan menjebak Ned dan teman-teman mereka di lift.

Menghindari pihak berwenang setempat, Parker menyelamatkan teman-temannya, termasuk teman sekelasnya dan kekasihnya Liz.