Bersamaan itu Avril Haines menjadi narasumber penting Konferensi di Den Haag tentang Hukum Perdata Internasional.

Tahun berikutnya, ia menjadi panitera di Pengadilan Banding Amerika Serikat untuk Hakim Sirkuit Keenam Danny Julian Boggs.

Dari 2003 sampai 2006, Haines bekerja di Kantor Penasihat Hukum Departemen Luar Negeri. Tugas pertamanya di di Kantor Urusan Perjanjian,  kemudian di Kantor Urusan Politik Militer.

Dari 2007 hingga 2008, Haines bekerja untuk Komite Senat Amerika Serikat untuk Hubungan Luar Negeri sebagai Wakil Ketua Penasihat untuk Senat Mayoritas Demokrat (di bawah ketua saat itu Joe Biden).

Selanjutnya Haines bekerja untuk Departemen Luar Negeri, sebagai asisten penasihat hukum untuk urusan perjanjian dari 2008 hingga 2010.

Karir Haines terus menanjak, diawali ketika 2010 ia ditunjuk sebagai Wakil Penasihat Presiden untuk Urusan Keamanan Nasional di Gedung Putih.

Pada 18 April 2013, Obama menominasikan Avril Haines sebagai Penasihat Hukum Departemen Luar Negeri, untuk mengisi posisi yang dikosongkan setelah Harold Hongju Koh mengundurkan diri.

Namun, pada 13 Juni 2013, Obama menarik pencalonan Haines, dan memilihnya sebagai Wakil Direktur CIA. Haines dinominasikan menggantikan Michael Morell.

Penunjukan di posisi itu tidak memerlukan konfirmasi Senat AS. Haines menjadi wanita pertama yang memegang jabatan wakil direktur.

Sedangkan Gina Haspel adalah perwira intelijen karier wanita pertama yang ditunjuk sebagai Direktur CIA hingga pemerintahan Trump berakhir. Biden memilih David Cohen sebagai pengganti Haspel.

Sebagai tokoh intelijen berlatar non-intelijen, Avril Haines sempat mengundang perhatian ketika ia menduduki jabatan Wakil Direktur CIA pada 2015.

Ia diberi tugas menentukan apakah personel CIA harus didisiplinkan karena meretas komputer staf Senat yang membuat laporan Komite Intelijen Senat tentang penyiksaan CIA.

Haines memilih untuk tidak mendisiplinkan mereka, dan melawan rekomendasi Inspektur Jenderal CIA. Ia berusaha menyelesaikan masalah itu secara diplomatis.

Haines ikut menyunting laporan Senat  terkait program interogasi CIA, dan menghasilkan keputusan hanya 525 halaman dari 6.700 halaman rahasia CIA yang bisa dirilis.